En 1921, il déménage à Chicago, pour étudier à l'Académie des beaux-arts. Il travaille comme illustrateur, notamment pour la publicité, avant de se voir proposer en 1928 l'adaptation des romans Tarzan d'Edgar Rice Burroughs. Foster dessine les comic strips de la série publiés de janvier à mars 1929, puis les sunday pages de 1931 à 1937. Le réalisme et la précision de ses dessins, ainsi que le soin apporté à ses compositions marquent la bande dessinée.
Ne pas travailler sur une histoire qui lui soit propre lasse vite Foster, qui cherche à placer une histoire de chevalier à partir de 19342. William Randolph Hearst, magnat de la presse possédant le King Features Syndicate, accepte le projet1. La publication de Prince Vaillant débute le 13 février 1937, et accapare alors entièrement Foster, hormis la bande complémentaire The Medieval Castle réalisée en 1944-19453. Foster dessine Prince Vaillant, jusqu'en 1971, puis fournit des scénarios à John Cullen Murphy jusqu'en 1979, date de sa retraite, à 87 ans. Malgré sa forme très classique, les récitatifs étant préférés aux phylactères, Prince Vaillant connaît un certain succès, et Foster influence de nombreux auteurs américains comme européens.